在現代總統辯論中，候選人對主持人或某些聽眾提出的問題給出預定程序的簡短回答；與此不同，林肯-道格拉斯辯論包括一系列事先準備好的演講。一位候選人以一個小時的演説開始。另一位候選人用一個半小時的時間回應。然後，第一位候選人有30分鐘的答覆時間。這些演説多有重複，而且有時單調乏味。每位候選人都對對方進行無事實根據的指控。據林肯説，道格拉斯已經加入了一個使奴隸制全國化的計劃（儘管有點前後矛盾，林肯也譴責他對奴隸制是否擴大到領地上的問題漠不關心）。道格拉斯宣稱，林肯和萊曼·特朗布爾已經共謀破壞輝格黨和民主黨，以便在伊利諾伊州“推行廢奴主義政策”，並滿足他們對政治職位的渴求。每個人都將自己表現為温和派，而指責對方對該州來説過於激進。道格拉斯斷言，林肯擁護的“駭人聽聞的”學説將有導致“北部和南部之間戰爭”的危險。林肯指責道格拉斯使美國偏離了建國之父們所開啓的事關奴隸制問題的進程。由於前輝格黨選民在伊利諾伊州中部掌握着力量的平衡，每位候選人都宣稱繼承了亨利·克萊的政治衣缽（對道格拉斯來説，這很奇怪，他在長期的政治生涯中是反對克萊的大部分政策的）。
不過，儘管有這些缺陷，林肯-道格拉斯辯論也有一些地方引人注目。1848年革命失敗後從德國移居美國，並在1850年代崛起為著名的西部共和黨人的卡爾·舒爾茨在回憶錄中記述説，他“對這一奇特景象的民主特徵印象深刻……這兒的兩個人，在出身教養和教育上都不擁有任何優越的優勢……他們通過吸引人民的聰明才智和愛國心來競爭……統治權”。正如共和黨政治領袖詹姆斯·布萊恩後來評論的，這些辯論表明美國的政治在前兩年裏發生了什麼樣的轉變。儘管1857年開始的經濟不景氣的影響在伊利諾伊州仍然存在，兩位候選人完全忽略了經濟問題。正如布萊恩所描述的，他們沒有提到“保護性關税、自由貿易、國內改進、國庫分庫等，總之，所有這些問題在許多年以來已經分裂了幾大政黨”。
布萊恩繼續説，這些辯論關注“一個問題”而且只有一個問題，因此反映了1850年代末的“民意”。的確，在1858年林肯與選民和政黨領袖的通信中，奴隸制和黑人權利的問題幾乎是唯一受到關注的問題。總的來説，這些辯論為分裂美國的最根本性的問題提供了嚴肅的公眾討論，併為德雷德·斯科特判決對美國政治的影響提供了第一次真正的評判。正如華盛頓的一家報紙所觀察到的，由於林肯-道格拉斯辯論，伊利諾伊州“可以説是成了聯邦”。
第一次辯論於8月21日在渥太華舉行，這是伊利諾伊州北部的城鎮，其人口大約有9000人，辯論當天該鎮的人口增加了一倍多。幾天前，一位老友已經警告林肯，到目前為止，在這場競選中，他的“行動太處於守勢”。他敦促他“在每個薄弱點上”都要“攻擊”道格拉斯。但是，作為第一個發言者，道格拉斯立即主動出擊，漫無目標地發起一系列指控：林肯在墨西哥戰爭期間支持美國的敵人；他應該對1854年一個地方上的共和黨代表大會通過的激進決議負責，該決議的內容包括要求廢除《逃奴法》和在哥倫比亞特區廢除奴隸制；他企圖“使所有的制度統一，並讓黑鬼和白人通婚”。迫於守勢，林肯似乎很難回應。
第二次辯論定於8月27日在位於伊利諾伊州北部的弗裏波特小鎮舉行。辯論前一天夜裏，一羣共和黨領袖集會謀劃策略。他們敦促林肯猛烈反擊。他應當否認1854年政綱的激進條款，問道格拉斯“一些難堪的問題”，並將他描述為“叛徒和同謀者，一個擁護奴隸制的人，忽悠人的煽動者”。所以，在開頭陳述了他支持修改但不廢除《逃奴法》，並在其他方面將自己的立場標榜為一個温和派之後，林肯向道格拉斯提出了一系列問題。根據道格拉斯所支持的德雷德·斯科特判決，領地上的人民可以合法地禁止奴隸制嗎？如果不能，什麼才是道格拉斯大肆吹噓的住民自決原則？這就是著名的“弗裏波特問題”，旨在進一步在道格拉斯和布坎南政府之間製造不和，並強迫道格拉斯要麼否認坦尼的裁決而疏遠南部，要麼放棄住民自決原則而疏遠北部的支持者。
林肯無疑預料到了道格拉斯的回答，因為正如他的對手所評論的，他已經“在伊利諾伊州的所有演説中給出了100次”答案。道格拉斯宣稱，領地上的人民可以通過拒絕制定“當地的警察條例”——沒有該條例，奴隸主不能冒險將奴隸帶入該地區——或者制定“不友好的立法”合法地禁止奴隸制。幾周前，傑斐遜·戴維斯在緬因州的一個演説中已經説了幾乎同樣的事情。道格拉斯對他的方案感到如此滿意，以至於在隨後的辯論中一再重複，這使他可以宣稱既遵守德雷德·斯科特判決，也忠於住民自決原則。有一次，他直接引用戴維斯的緬因州演説來證明他的“弗裏波特原則”具有全國性的吸引力。
弗裏波特辯論前夕，芝加哥編輯約瑟夫·梅迪爾給林肯的一封信傳達了共和黨戰略家的建議，他敦促林肯“迅速解決……道格拉斯指控他主張黑人平等之事，要告訴他……這是謊話、髒話和蓄意攻擊”。但是，林肯已經收到了來自伊利諾伊州中部和南部的支持者對這些指控的政治影響所寫的信，他們敦促他要用十分明確的言辭澄清“共和黨人不贊成使黑人在社會上和政治上與白人平等”。隨着辯論的繼續進行，道格拉斯越來越訴諸種族主義來贏取選票。比如，他宣稱，有人看到弗雷德裏克·道格拉斯在伊利諾伊州緊挨着白人司機的妻子“斜躺在”馬車上為林肯助選。
在查爾斯頓——該鎮位於伊利諾伊州中部老輝格黨的心臟地帶，擁有14000人——舉行的第4次辯論中，林肯試圖宣佈道格拉斯的指控無效，明確陳述了他在種族平等問題上的觀點：
那麼我要説，我過去從來不贊成，現在也不贊成以任何方式使白人種族和黑人種族在社會上和政治上平等，——我過去從來不贊成，現在也不贊成讓黑人做選民或陪審員，或者使黑人有資格擔任公職，或者與白人通婚。我還要對此補充説，白人種族和黑人種族存在體質差別，我認為這種差別將永遠阻止兩個種族在社會上和政治上平等地生活在一起。由於他們不能平等地生活在一起，而事實上他們仍相處在一起，就必然有優等地位和劣等地位之分，而且我和其他任何人一樣，贊成使白人種族處於優等地位。
在該辯論的晚些時候，林肯聲明，儘管他認為州有使黑人成為公民的憲法權利，但是他“反對”在伊利諾伊州“施行這種權利”。